John Erick Dowdle est originaire de St. Paul, dans le Minnesota, et est diplômé en production cinéma et télévision de la Tisch School of the Arts de l’université de New York.
Il a écrit et réalisé The dry spell, une petite comédie indépendante présentée au Festival international du film de Slamdance, où il a obtenu le Prix du Jury de la meilleure interprétation.
John Erick Dowdle a également écrit et réalisé le film d’horreur indépendant The poughkeepsie tapes, portrait de la collection de vidéos d’un tueur en série. La première mondiale du film a eu lieu au Festival de Tribeca en mai 2007 et le film a été la plus grosse vente de toute l’histoire du festival. En 2008, il signe le film d'horreur En quarantaine.
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