John Mahoney est né le 20 Juin 1940 à Blackpool en Angleterre.
Journaliste médical de formation, John Mahoney débute au cinéma dans More deadly than the male en 1960.
Il a été salué pour la première fois en 1986 pour son rôle dans Les filous de Barry Levinson. Il a joué par la suite dans Le président et Miss Wade de Rob Reiner, Le grand saut et Barton Fink des frères Coen, La maison Russie de Fred Schepisi, Frantic de Roman Polanski, La main droite du diable de Costa-Gavras, Dans la ligne de mire de Wolfgang Petersen, Peur primale de Gregory Hoblit et Le club des coeurs brisés de Greg Berlant.
Très populaire aux Etats-Unis, il est aussi spécialiste des dessins animés puisqu'il a prêté sa voix au Géant de fer (1999) et à Atlantide, l'empire perdu (2001).
En 2008, on le retrouve dans la comédie romantique Coup de foudre à Rhode Island avec Steve Carrel et Juliette Binoche.
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