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Au millieur du XXIe siècle, Lincoln Six-Echo vit dans une cité apparemment utopique. Il découvre que toute son existence n'est qu'un terrible mensonge et qu'il a en fait plus de valeur mort que vivant. Il va tenter de s'échapper en compagnie de Jordan Two-Delta, une autre habitante de la cité, vers un monde extérieur qu'il n'a jamais connu.
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Mal et son équipage, des rebelles à l'Alliance, recueillent à bord du vaisseau spatial Serenity Simon et sa soeur River, dotée de pouvoirs télépathiques. Le régime lance à leurs trousses son limier, l'Opérateur. La fuite du Serenity l'entraîne aux confins de la galaxie, où rôde la peuplade barbare et cannibale des Reavers.