Né à Albany, New York, Ashton Holmes a pris des cours de théâtre dès l'âge de 6 ans et a étudié à l'Albany Academy, où il s'est produit dans «Guys and Dolls». Il a joué aussi dans «Hippolytus», et «Mesure pour mesure», à l'Albany Art Centre. Il a ensuite passé un an au New York State Theatre Institute avant de s'installer à Los Angeles.
Remarqué dès ses débuts sur scène dans le rôle principal de la tournée nationale de «Rent», il a obtenu
ce rôle à sa première audition. Il a joué également dans «The Snow Queen» dans le West End à Londres
et a tenu son premier rôle en professionnel dans «A Christmas Carol», en tournée régionale.
C'est en novembre 2005 qu' Ashton Holmes tient son premier rôle au cinéma dans le film A history of violence de David Cronenberg. Il est ensuite la guest star de «Cold Case» et de «New York : Unité Spéciale» puis revient en 2009 au grand écran avec la comédie Smart People de Noam Murro. Pour cette nouvelle comédie indépendante, il joue le rôle de James Wetherhold et donne la réplique à des pointures telles que Dennis Quaid ou Ellen Page.
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