Après avoir occupé le poste de Directeur Artistique du Théâtre d'Edimbourg, puis de Notthingham, Richard Eyre dirige de 1988 à 1997 le Royal National Theatre. Il y mettra en scène 27 pièces et en produira plus d'une centaine. Nombre d'entre elles ont été adaptées par la suite à Broadway. Il a d'ailleurs lui-même dirigé quelques pièces à Broadway, notamment "Les Sorcières de Salem" en 2002 avec Laura Linney et Liam Neeson.
Côté télévision, il fut le producteur de 1978 à 1980 de "Play for Today" pour la BBC, série diffusée pendant quinze ans et consistant en plus de trois-cents épisodes de pièces télévisées. Richard Eyre a également réalisé plusieurs téléfilms. Il réalise son premier long métrage pour le cinéma en 1983. Dans Loose Connections il dirige Stephen Rea dans un rôle à contre-emploi. La même année, il réalise un second film, The Ploughman's lunch, à qui il doit sa première nomination au BAFTA.