Lorsque Ladybug se rend à Tokyo, elle recontre Miki et Kazuno, d'anciens amis de Kagami, membres de la Stellar Force, une équipe de super-héros japonais. Ensemble, ils unissent leurs forces pour empêcher un nouveau super-villain de faire des ravages dans la ville. Tout au long de ce voyage, aux côtés de Kagami, Marinette découvre qu'il y a beaucop de choses qu'elle n'a pas encore découvertes sur le passé de son amie.
C'est les vacances, et tout va bien pour Marinette… jusqu’à ce qu’elle apprenne qu'Adrien a dû partir avec son père pour Shanghai, en Chine. Heureusement, c’est là qu’habite son Oncle Wang, dont l’anniversaire approche. Pour retrouver Adrien et découvrir ses origines, Marinette décide d’aller donner en mains propres son cadeau à Oncle Wang. Mais peu après son arrivée, Marinette perd toutes ses affaires, dont son sac, Tikki… et le Miraculous de la coccinelle qui lui permet de devenir Ladybug ! Pour les retrouver, elle va faire équipe avec Fei, ignorant que c'est celle qui a volé ses affaires !
Des porteurs de Miraculous venus d’un autre monde surgissent dans la ville de Paris. Ils viennent d’un univers parallèle où tout est inversé : Toxinelle et Griffe Noire, les alter égos maléfiques de Ladybug et Chat Noir sont les méchants et le porteur du Papillon, Hesperia, est un super-héros. Ensemble Ladybug et Chat Noir – les vrais – vont devoir aider Hespéria à contrer les attaques de leurs doubles maléfiques et les empêcher de s’emparer du Miraculous du Papillon. Mais nos héros pourront-ils aider Hesperia à faire de Toxinelle et Griffe Noire de meilleures personnes ?
La classe de Marinette doit se rendre à New‐York, pour célébrer la semaine de l’amitié franco‐américaine. Toute la classe y participe… sauf Adrien, car son père refuse de le laisser partir. Ladybug demande à Chat Noir de veiller sur Paris mais ne précise pas les raisons de son absence. Ce dernier prend la mission très au sérieux, mais lorsque Marinette, en tant que déléguée de classe, convainc Gabriel de laisser partir son fils avec ses camarades, Adrien a un problème. En effet, le collégien étant également Chat Noir en secret, il ne peut veiller en même temps sur Paris et être avec sa classe à New‐York. Comment va‐t‐il faire ? Si les deux héros s’absentent, qui va veiller sur Paris ?
Marinette, devenue Chronobug, et Bunnyx doivent sauver l'avenir en résolvant le mystère de ceux qui ont découvert l'identité de Marinette en tant que coccinelle, quand et comment ils ont volé son Miraculeux. Au cours de l'aventure, ils apprennent que le papillon miraculeux a un nouveau détenteur, celui qui a percé le secret ultime. Le seul espoir de Ladybug est de vaincre son adversaire pour empêcher la fin de Ladybug.