Née en 1954 à Toronto (Canada), Catherine O'Hara a été découverte dans After hours de Martin Scorsese. Elle a interprété la mère évaporée de Macaulay Culkin dans le diptyque de Chris Columbus Maman, j'ai raté l'avion et celle de Winona Ryder dans Beetlejuice de Tim Burton. On a pu la voir aussi dans Dick Tracy de Warren Beatty, La brûlure de Mike Nichols, Wyatt Earp de Lawrence Kasdan, Le journal de Ron Howard, Famille à louer de Mike Mitchell, Les désastreuses aventures des orphelins Baudelaire de Brad Silberling, etc.
Catherine O'Hara passe une licence de théâtre et écrit pour la télévision avant de s'installer à Chicago, où elle participe aux activités de la célèbre troupe d'improvisateurs «Second City», également animée par Dan Aykroyd, John Candy, Joe Flaherty et Eugene Levy. En 1976, elle crée avec plusieurs de ses camarades le programme télévisé, où elle fait des imitations de Katharine Hepburn, Elizabeth Taylor et Brooke Shields et qui remporte un grand succès auprès du public durant 5 années.
Catherine O'Hara a également participé aux séries TV Saturday Night Live, The Larry Sanders Show, Dream On (dont elle réalisa l'épisode And Your Little Dog, Too) et Six Feet Under. Elle a également travaillé comme réalisatrice sur Au-delà du réel, l'aventure continue.
Lauréate de l'American Comedy Award pour le jubilatoire Bêtes de scène, Catherine O'Hara a participé à 2autres «documenteurs» de Christopher Guest : Waiting for Guffman et A mighty wind, dont elle cosignait en outre certaines des chansons. Elle retrouve Guest et ses complices habituels dans la comédie satirique For your consideration.
En 2006 elle prête sa voix à la version américaine du dessin animé de Tim Johnson et Karey Kirkpatrick, Nos voisins les hommes et en 2008, elle joue dans la comédie dramatique décalée de Mark Palansky intitulée Pénélope aux côtés de Christina Ricci et James Mc Avoy.
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