David Cross s’est alors installé à Los Angeles et a commencé à écrire pour le Ben Stiller Show. Il partage un Emmy Award avec les autres scénaristes de l’émission. Poursuivant sa carrière dans les sketchs, il crée avec Bob Odenkirk l’émission Mr. Show with Bob & David pour HBO. L’émission durera 4 ans et sera nommée plusieurs fois aux Emmy Awards.
David Cross a également sorti 2 albums comiques sous la label Subpop, Shut Up You F**king Baby et It’s Not Funny. Shut Up You F**king Baby a été nommé au Grammy Award. Les 2 albums ont été salués par la critique et continuent à connaître d’excellents chiffres de vente.
David Cross a participé à des films comme Men in black et Men in black 2 de Barry Sonnenfeld, Waiting for guffman de Christopher Guest, Scary movie 2 de Keenen Ivory Wayans, Ghost world de Terry Zwigoff et Eternal Sunshine of spotless mind de Michel Gondry. Il a joué plus récemment dans She's the man d’Andy Fickman, L’école des dragueurs de Todd Phillips, et Georges le petit curieux de Matthew O’Callaghan.
Il a joué très récemment dans I’m not there de Todd Haynes, sur la vie de Bob Dylan, et dans la comédie sur le poker de Zak Penn The grand. Côté télévision, il a joué dans la série lauréate d’un Emmy Arrested Development, dans laquelle il incarnait Tobias Fünke. Il a dernièrement écrit, produit et interprété la série d’animation Freak Show, qu’il a cocréée avec Jon Benjamin.
En 2007, il interprète le rôle de Ian Hawk dans Alvin et les Chipmunks, l'histoire d'écureuils-chanteurs. On le retrouve dan sla suite, réalisée en 2009 par Betty Thomas.
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