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Le petit Sosuke, 5 ans, habite un village construit au sommet d'une falaise qui surplombe la Mer Intérieure. Un beau matin, alors qu'il joue sur la plage en contrebas, il découvre une petite fille poisson rouge nommée Ponyo, piégée dans un pot de confiture. Sosuke la sauve, et décide de la garder avec lui dans un seau...
En 1943, après 30 ans d'enseignement, le professeur Uchida annonce à ses élèves qu'il prend sa retraite. Les jeunes gens continueront d'honorer le maître en lui rendant visite à chacun de ses anniversaires, lui posant rituellement la question de savoir s'il est prêt à passer dans l'autre monde, ce à quoi il repond ''Madadayo''... ''Pas encore !''.