Un étrange astéroïde s'écrase sur Terre et l'équipe du professeur Murai part enquêter sur place. Pendant ce temps, une femme étrange prétendant être une Martienne annonce que, si l'humanité ne se repent pas, elle sera détruite. La Martienne prophétise le retour de Godzilla et Rodan, ainsi que la venue d'un monstre de l'espace appelé King Ghidorah. Les prophéties se réalisent et Ghidrah sème la terreur. Seule solution : Godzilla, Rodan et Mothra doivent accepter de coopérer pour vaincre le monstre de l'espace.
Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.
Alors qu'ils survolent les mers pour repérer des bancs de poissons, les jeunes pilotes Tsukioka et Kobayashi rencontrent Godzilla et un autre monstre en train de se livrer une bataille féroce. Les deux créatures disparaissent dans l'océan, mais refont bientôt surface près d'Osaka, qui sera dès lors le cadre d'un combat à mort entre les deux monstres et les hommes.
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Une ancienne geisha, Kin Kurahashi, ayant renoncé depuis longtemps au métier de l'amour, consacre ses jours à faire fructifier son capital dans une rue populeuse de Tokyo. Dure en affaires, elle ne fait aucune concession aux mauvais payeurs. Deux de ses anciennes consœurs, Tomi et Tamae, engluées dans la misère et l'alcoolisme et ne pouvant régler leurs loyers, en font la triste expérience. Parmi les anciens amants de Kin, Seki et Tabe cherchent à la revoir.
Après un violent cyclone, deux journalistes découvrent une substance radioactive sur un site dévasté. Dans le même temps, un oeuf géant est pêché dans la mer. Les Aelinas, deux fées, arrivent sur terre afin de reprendre l'oeuf appartenant à leur dieu, Mothra, une mite géante. Mais l'oeuf est placé dans un incubateur pour l'éclosion.
Un groupe de jeunes touristes issus de la jeunesse dorée tokoïte se retrouve échoué sur une île apparemment déserte. Seule trace d'une éventuelle activité : un bateau scientifique abondonné. Les naufragés se retrouve vite sans nourriture. Lassés des oeufs de tortues et des racines, ils vont finir par manger les champignons présents sur l'île...
