John Singleton écrit et réalise son premier long métrage Boys N the Hood en 1991, et devient le plus jeune cinéaste et le premier Afro-américain cité conjointement à l'Oscar du meilleur réalisateur et du meilleur scénario.
En 1993, il réalise le drame Poetic Justice, avec Janet Jackson et Tupac Shakur.
Puis en 2000, le Festival de Deauville présentait en avant-première son film Shaft, avec Samuel L. Jackson. En 2005 il dirige une nouvelle fois tyrese Gibson dans le polar urbain Quatre frères.
En 2009 il est le réalisateur de l'adaptation au cinéma de la célèbre série l'Agence tous risques.
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