Né le 22 février 1944 à Baldwin, Long Island dans l'état de New York, il découvre le cinéma durant ses études à l'Université de Floride. Après son service militaire, il entre aux services de presse d'Embassy Pictures, puis des Artistes Associés, et écrit régulièrement pour le Film Daily de New York.
En 1969, il collabore en Irlance, au Baron Rouge de Roger Corman. De retour aux Etats-Unis, il écrit et produit, pour la New World de Corman, Angels hard as they come, puis réalise pour 175 000 dollars Caged Heat et Crazy Mama, 2 des plus grands succès de la firme. En 1977, il tourne pour Paramount Citizens Band (alias Handle with care), où éclatent son sens du bizarre, sa complicité chaleureuse avec les déviants et marginaux de tout poil.
Salué par la critique comme l'un des jeunes artistes des plus prometteurs de la nouvelle vague américaine, il signe ensuite le thriller Last Embrace, Veuve mais pas trop avec Michelle Pfeiffer ou encore Le silence des agneaux, premier chef-d'oeuvre inspiré par la mythologie des serial killers ou bien le poignant Philadelphia avec Tom Hanks et Denzel Washington.
Ses longs métrages totalisent vingt nominations à l'Oscar dont 2 Oscars du meilleur scénario, un pour Melvin and Howard et un pour Le Silence des Agneaux, et 2 Oscars du meilleur acteur, un pour Anthony Hopkins et un autre pour Tom Hanks.
Inlassable defenseur des droits de l'homme, Demme a produit et réalisé plusieurs documentaires sur le drame haitien, dont Haiti : dreams of democracy, Haiti : killing the dream, Tombé levé et Courage and Pain. Il a réalisé le documentaire Cousin Bobby, et produit le film biographique Mandela, ainsi que Into the Rope, The Utmost et One Foot on a banana Peel, The other foot in the grave, sur la crise du Sida.
Il a également produit un documentaire sur la vie de la comédienne noire Beach Richards, qui marquera les débuts dans la réalisation de Lisa Gay Hamilton, et ra éalisé The Agronomist, un documentaire sur l'assassinat du journaliste de radio haîtien Jean Dominique.
Il connait son premier grand succès en France avec la comédie dramatique déjantée Dangereuse sous tous rapports.
Féru de musique, Jonathan Demme a réalisé plusieurs clips, remarqués pour leurs inventions stylistiques, avec UB 40 et Chrissie Hynde, Sandra Bernhardt, Fine Young Cannibals, Bruce Springsteen ou bien Susan Vega, entre autres artistes. De plus il a dirigé des téléfilms dramatiques marquantes pour la télévision : Who am i this time ? de Kurt Vonnegut avec Christopher Walken et A family tree de Beth Henley.
Il a aussi filmé pour le petit écran un célèbre one-man-show de l'acteur-écrivain Gray Spalding, inspiré par le tournage de La Déchirure de Roland Joffe.
Producteur éclectique, Demme a inscrit à son actif des films comme The Hot Box, Angels hard as they come, Household saints, Miami Blues de George Armitage, le documentaire One foot on a banana peel, the other foot in the grave, le premier film de l'acteur Tom Hanks That thing you do !, le thriller rétro de Carl Franklin Le diable en robe bleue et Ulee's gold de Victor Nunez, avec Peter Fonda.
Membre fondateur de l'association Artists for Democracy in Haiti, Demme a produit l'album de musique haitienne Konbit et réalisé une vidéo pour les Frères Parent.
En 2003 sort sur les écran français La vérité sur Charlie, dernière de ses réalisation dont il est aussi le producteur. Un an après, il retrouve Denzel Washington qu'il met en scène dans Un crime dans la tête.
En 2006, il rend hommage au songwritter et musicien Neil Young dans Neil Young, heart of gold. En 2009, il signe la comédie dramatique Rachel se marie, interprêtée par Anne Hathaway, Rosemarie DeWitt, Debra Winger et Tunde Adebimpe, du groupe TV on the radio.
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