À Shinshu, petit village de montagne au centre du Japon, une fileuse de soie élève seule son fils Ryosuke. Bon élève, celui-ci est en âge d’aller au lycée mais la mère s’y oppose car les études sont trop coûteuses. Elle finit néanmoins par accepter, faisant le choix de tout sacrifier pour l’éducation de son fils. Treize années plus tard, Ryosuke s’est installé à Tokyo et sa mère lui rend visite pour la première fois. Malgré les efforts de son fils pour l’accueillir, celle-ci découvre qu’il vit dans une situation précaire, déçu par les promesses de la grande ville…
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Le petit Sosuke, 5 ans, habite un village construit au sommet d'une falaise qui surplombe la Mer Intérieure. Un beau matin, alors qu'il joue sur la plage en contrebas, il découvre une petite fille poisson rouge nommée Ponyo, piégée dans un pot de confiture. Sosuke la sauve, et décide de la garder avec lui dans un seau...
Après avoir démissionné, un enseignant veuf annonce à son fils unique, avec qui il entretient déjà une relation à la fois proche et distante, qu'il ira étudier dans un internat et qu'ils ne se verront plus qu'en de rares occasions. Les années passent. Les deux hommes se retrouveront au seuil de leur vie, toujours étrangers l'un à l'autre.
Des copains fauchés, amoureux de la même fille, se retrouvent par hasard dans une station de ski. Leur rivalité amoureuse provoque des quiproquos comiques.
