Originaire du Kazakhstan, Bekmambetov a suivi une formation d’ingénieur à Moscou et passé, en 1987, un diplôme de décoration scénique et cinématographique à l’Institut d’Art Dramatique A. N. Ostrovsky de Tashkent.
Après plusieurs années sous les drapeaux, il commence à travailler dans la publicité, et durant les 15 années suivantes, crée et réalise de nombreuses campagnes télévisées qui influenceront sa vision très personnelle du cinéma. Primé plusieurs fois dans des festivals russes et internationaux, il deviendra en 2000 membre de la Russian Academy of Advertising.
En 1992, Bekmambetov entame sa carrière cinématographique en écrivant et réalisant avec Gennadi Kayumov le film Pehsavar waltz, qui obtiendra le prix de la mise en scène et un prix d’interprétation collectif au Festival de Karlovy Vary.
En 1999, il produit et réalise une mini-série en 8 épisodes : Our ‘90S. En 2000, il réalise et coproduit (avec Roger Corman) le film The arena puis dirige 2 ans plus tard le long métrage Gaz- russian cars.
En 2005, il réalise le film fantastique Night watch, puis sa suite, Day watch, un an plus tard. Il dirige ensuite Angelina Jolie, James MacAvoy, et Morgan Freeman dans son 1er film hollywoodien Wanted, choisis ton destin (2008).
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