Dermot Mulroney est né à Alexandria, en Virginie (Etats-Unis). Il est diplômé de musique, théâtre et cinéma de la Northwestern University et a interprété plusieurs grands classiques du répertoire américain, dont Our Town de Thornton Wilder et The Mikado de Gilbert et Sullivan. Découvert dans Un compagnon de longue date de Norman René, Mulroney est au générique de films aussi divers que Kansas city de Robert Altman, Copycat de Jon Amiel, Le patchwork de la vie de Jocelyn Moorhouse, Nom de code : Nina de John Badham, Belles de l'Ouest de Jonathan Kaplan, Réactions en chaînes de David Koepp, avec Elisabeth Shue, Le mariage de mon meilleur ami de P. J. Hogan, Goodbye lover de Roland Joffe, Box of moonlight de Tom DiCillo, Trixie d'Alan Rudolph, Monsieur Schmidt d'Alexander Payne, The safety of objects de Rose Troche, The wedding date de Clare Kilner, L'autre rive de David Gordon Green et La main au collier de Gary David Goldberg. Primé au Festival de Seattle pour sa création dans Where the day takes you, il a été acteur et producteur associé sur la comédie de Tom DiCillo Ça tourne à Manhattan, qui obtint en 1995 le Grand Prix Spécial du Festival de Deauville.Côté télévision, Mulroney a tourné dans les téléfilms La rage de la victoire (pour lequel il fut sélectionné à l'ACE Award), Vaincre à tout prix, avec Peter Coyote, Le prix de l'amour, avec Patricia Arquette, Péché d'innocence, Samantha, Portrait de famille, avec Anjelica Huston et Sam Neill. Il a participé en outre à plusieurs épisodes de Friends.En 2005, il est à l'affiche de Must love dogs de Gary David Goldberg et d' Esprit de famille de Thomas Bezucha. Il tourne ensuite avec Amanda Peet le drame Griffin and Phoenix, écrit et réalisé par Ed Stone, puis Zodiac de David Fincher. On le retrouve en 2009 dans Un éclair de génie, réalisé par Marc Abraham.
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