Né à Hartford, Connecticut, John Brinkley a passé deux ans dans l'armée de l'air, où il a servi en Extrême-Orient. De retour à New York, les années suivantes ont été consacrées à ses études à l'Académie des arts dramatiques et à des travaux professionnels avec la Guilde shakespearienne de New York ainsi qu'à diverses productions off-Broadway, notamment « The Big Story ». Après son arrivée à Los Angeles, Brinkley a reçu presque immédiatement le rôle principal dans la production théâtrale « A View From The Bride » au Players Ring. Il a ensuite joué aux côtés de Chico Marx dans « Fifth Season ». Il est apparu à la télévision dans des émissions comme « Matinee Theatre » et dans les séries filmées « Annapolis », « The Silent Service » et « Perry Mason ».
Acclamé comme l'un des meilleurs jeunes acteurs d'Hollywood, la polyvalence et le talent de Brinkley suscitaient des réactions du public similaires à celles provoquées par le regretté James Dean, auquel on le comparait souvent.
Le 10 mars 1958, Brinkley a épousé Maila Nurmi, célèbre pour son rôle dans « Vampira » ; le couple a divorcé seulement trois ans plus tard. Brinkley est décédé le 14 novembre 2012.