John Schlesinger commence à la télévision en faisant l'acteur. Il débute derrière la caméra par un court métrage qui lui vaut d'être remarqué : Terminus. Il continue sur sa lancée avec des longs sélectionnés pour plusieurs festivals : Un amour pas comme les autres sera récompensé par l'Ours d'or à Berlin. Les films suivants, de Darling à Loin de la foule déchaînée, sont représentatifs du cinéma de Schlesinger : en prise permanente avec le réel et souvent virulent.
Le coup d'éclat, reconnaissance publique et critique, vient avec Macadam Cowboy : sujet autour de la prostitution homosexuelle sous fond de western urbain, le film met en scène Dustin Hoffmann et Jon Voight. Le film, devenu culte, rafle trois oscars à sa sortie... malgré une interdiction aux moins de 18 ans. S'en suivent Un dimanche comme les autres (1971) et Marathon Man (1976) avec , à nouveau, Dustin Hoffmann et Laurence Olivier dans une adaptation du roman éponyme de William Goldman. Il réalise ensuite Yanks (1979), Fenêtre sur Pacifique (1990), L'Innocent ( 1993) et Un couple presque parfait (2000)... la question de la sexualité (l'homosexualité) toujours en latence.
Il décède en 2003 à l'âge de 77 ans et demeure, pour de nombreux cinéphiles, un réalisateur américain inspiré.
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