Acteur américain au répertoire plutôt déconcertant, membre de ce qu'on appelait la Stock Company de John Ford. D'abord acteur de théâtre new-yorkais de quelque renom, Whitehead a fait ses débuts au cinéma dans les années 1930. Il a interprété une grande variété de rôles de composition, souvent très différents de son âge et de son type réels. On le connaît probablement surtout pour son rôle d'Al Joad dans Les Raisins de la colère de John Ford (1940). Mais vingt-deux ans plus tard, dans son cinquième film pour Ford, L'Homme qui tua Liberty Valance (1962), Whitehead, alors âgé de 51 ans, jouait un écolier qui suçait des bonbons ! Il a continué à travailler principalement au théâtre, apparaissant de temps en temps au cinéma ou à la télévision. Ses dernières années ont été marquées par le cancer et il est décédé en 1998 à Dublin, en Irlande, où il vivait en semi-retraite depuis de nombreuses années.