Terry O'Quinn débute par le film qui va plonger United Artists, et Michael Cimino, dans d'effroyables dettes : le western Les Portes du Paradis (1980). Mais c'est la télévision qui va faire en sorte que l'acteur demeure un visage familier du public : O'Quinn apparait dans de nombreuses séries cultes des années 80, tel que Deux flics à Miami, Remington Steele (la série qui lance Pierce Brosnan) ou encore Clair de Lune. En 1987, il décroche le rôle de Jerry Blake dans Le beau-père de Joseph Ruben, inspiré d'une histoire vraie, où il interprète un serial-killer qui décime une famille. Le film connait une suite.Au cours des années 90, sans pour autant connaitre la gloire, on le voit dans de nombreux projets : Tombstone ou Rocketeer de Joe Johnston puis dans les séries comme "Perry Mason", "Homicide", "Diagnostic : Meurtre" ou encore "The X-Files". C'est le créateur Chris Carter qui va réhausser la popularité de l'acteur en lui donnant un rôle dans le film adapté de la série fantastique (Combattre le futur, 1998) puis dans la série Millenium, où Terry interprète Peter Watts.La rencontre avec J.J. Abrams est fructuante : le créateur de la série "Felicity" donne à O'Quinn un rôle récurrent dans la série "Alias" puis, dès 2004, lui offre son plus beau rôle : le personnage de John Locke dans la série "Lost, les disparus". Terry O'Quinn donne une puissance incroyable à ce personnage qui trouve sur l'île une véritable existence. L'acteur y est si prodigieux qu'il gagne l'Emmy du meilleur second rôle en 2007.
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